Начало собранию живописи положил первый президент Академии И. И. Шувалов, от коллекции которого до наших дней дошла только одна картина венецианского живописца Андреа Челести «Избиение младенцев». Это полотно, как и картины художников различных европейских школ (итальянской, немецкой, фламандской, французской, бельгийской) 15 – 19 веков дают возможность представить круг имен, на изучение творчества которых ориентировалась Академия художеств. Работы живописцев Ле Лоррена, Луки Джордано (всего в музее их семь), Пьера Франческо Мола, Анжелики Кауфман, Аннибале Карраччи, Гверчино, Г. Ладзарини, Абрахама Хондиуса, Антона Рафаэля Менгса, Георга Филиппа Ругендаса, Эжена Вербукховена, Баренда Корнелиса Куккука и других мастеров были частью исторической коллекции Академии и ориентировали будущих художников на эталоны композиции, цветовых и световых решений. Копирование с произведений этих живописцев было одним из обязательных этапов академической системы подготовки.

Собрание живописи включает и ряд первоклассных образцов «россики» — произведений иностранных художников, живших и работавших в России – И. Ф. Гроота, Ж. Б. Лампи, Ж. Л. Моанье, И. Дроллингера.
Копировали не только с «оригиналов», но и с копий очень высокого качества (например, с шедевров Рафаэля, Гвидо Рении, Веронезе), которые специально покупали или передавали в Академию. Ее лучшие выпускники, получавшие кроме золотой медали за исполнение итоговой программы право на пенсионерскую поездку за границу для усовершенствования (за счет правительства, выплачивавшего пенсион), по заданию Совета профессоров, находясь в Италии, Испании или Германии, выполняли копию в величину оригинала с какого-либо выдающегося произведения. Эта копия с одной стороны служила хорошей школой для пенсионера, подтверждала его мастерство, с другой – сама становилась образцом для изучения воспитанниками Академии. Собрание копий кисти К. П. Брюллова, Ф. А. Бруни, П. В. Басина, часть которых украшает парадные Рафалевский и Тициановский залы, является одним из самых полных и отличается очень высоким качеством исполнения; среди них есть и копии европейских художников
С начала существования Академии в ее собрании оставались лучшие учебные этюды, эскизы, программы (т.е. задания на обязательные темы) на серебряные и золотые медали, на звания академика и профессора (конец 18 – начало 20 в.). И сейчас они составляют значительную и очень ценную часть коллекции. Круг имен – от К. Д. Флавицкого, И. Н. Крамского, К. А. Савицкого, П. П. Чистякова, В. Д. Поленова, И. Е. Репина, Б. М. Кустодиева, Г. Н. Горелова, Д. Н. Кардовского, Н. К. Рериха, И. Г. Мясоедова, А. П. Рябушкина, Н. И. Фешина – до работ малоизвестных художников, выполненных на высоком профессиональном уровне, что подтверждает достижения академической школы.

Мастерские произведения А. П. Антропова, Н. И. Аргунова, К. П. Брюллова, И. Н. Крамского, Н. Н. Ге, И. И. Шишкина, наряду с прекрасной портретной галереей профессоров, почетных членов и президентов Академии художеств работы европейских и русских художников 18 – 19 вв. составляют гордость коллекции.

Исключительно интересны и подготовительные картоны Ф. А. Бруни к росписям Исаакиевского собора; росписи Дж. Б. Скотти и Дж. Феррари, находившиеся в Таврическом дворце, росписи И. Дроллингера на даче А. П. Брюллова в Павловске (по эскизам самого архитектора).

Малоизвестна широкому кругу специалистов часть коллекции, связанная с учебным процессом 1920-х -1930-х гг. (живописные работы и эскизы театральных декораций и костюмов).

Советская художественная школа в ее классическом воплощении представлена учебными работами и дипломными картинами И. И. Бродского, А. И. Лактионова, Ю. М. Непринцева, Е. Е. Моисеенко, Т. Т. Салахова и других живописцев. Хранящиеся в фондах натурные постановки и эскизы композиций 1940-х – 1960-х гг. составляют значительную часть собрания и являются ценным свидетельством наивысшего подъема школы советской эпохи. Коллекция отражает разные пути развития ленинградской и московской живописной традиции – с 1947 г. до 1980-х гг. в музей поступали лучшие учебные и дипломные работы не только Института живописи, скульптуры и архитектуры им. И. Е. Репина, но и московского Института им. В. И. Сурикова, тоже входящего в систему Академии художеств.

Сейчас живописный фонд пополняется за счет даров художников, учившихся и преподававших в Академии (или их семей), почетных членов Российской Академии художеств